Wprowadzona w 1996 roku, radialna, czterozaworowa głowica z pojedynczą górną krzywką była kontynuacją wcześniejszego modelu XR350. Radialna czterozaworowa komora spalania (RFVC) pozwala na zastosowanie dużych zaworów, lepszego przepływu i unikalnej metody uruchamiania zaworów. Ze względu na umiejscowienie dźwigni zaworowej, dźwignia zaworowa i zawór działają w różnych płaszczyznach, a cały układ rozrządu wymaga mniej konserwacji i będzie trwalszy. "Light is Right" było hasłem sprzedaży, a nowy XR 400, według Hondy, jest przyszłością motocykli dirtowych. Ten chłodzony powietrzem lekki motocykl był wzorem niezawodności i prowadził się wystarczająco dobrze dla większości motocyklistów świeżo po wyjęciu ze skrzyni. Ewoluował i rozwijał się przez cały okres produkcji do 2005 roku, aż w końcu został zastąpiony przez następcę chłodzonego cieczą, ale nadal zachował ten genialny i skuteczny mechanizm zaworowy.
