De in 1996 geïntroduceerde kop met één bovenliggende nok en radiale vierkleppen is een voortzetting van de eerdere XR350. De Radial Four Valve Combustion chamber (RFVC) maakt het gebruik van grote kleppen, een betere doorstroming en een unieke klepbedieningsmethode mogelijk. Door de plaatsing van de sub-tuimelaar werken de tuimelaar en de klep op verschillende vlakken, en de hele kleppentrein heeft minder onderhoud nodig en zal duurzamer zijn. 'Light is Right' was de verkoopslogan, en de nieuwe XR 400 is volgens Honda de toekomst van crossmotoren. Honda kreeg gelijk: deze luchtgekoelde lichtgewicht was een toonbeeld van betrouwbaarheid en hanteerde goed genoeg voor de meeste rijders die net uit de krat kwamen. Hij evolueerde en evolueerde tijdens zijn productierun tot 2005 en werd uiteindelijk vervangen door een vloeistofgekoelde opvolger, maar met behoud van dat ingenieuze en effectieve kleppenstel.
