Introdotta nel 1996, la testa a quattro valvole radiali a camma singola in testa è stata ripresa dalla precedente XR350. La camera di combustione radiale a quattro valvole (RFVC) consente l'uso di valvole di grandi dimensioni, un flusso migliore e un metodo di attuazione delle valvole unico. Grazie al posizionamento del bilanciere secondario, il bilanciere e la valvola operano su piani diversi, e l'intero treno di valvole richiede meno manutenzione e sarà più duraturo. "Light is Right" era lo slogan di vendita, e la nuova XR 400, secondo Honda, è il futuro delle moto da cross. Questa moto leggera raffreddata ad aria era un esempio di affidabilità e si comportava abbastanza bene per la maggior parte dei piloti appena uscita dalla scatola. Si è evoluta e ha progredito nel corso della sua produzione fino al 2005, venendo infine sostituita da un successore raffreddato a liquido, ma conservando ancora l'ingegnoso ed efficace cambio valvole.
