Introduite en 1996, la tête à simple arbre à cames en tête et à quatre soupapes radiales a été reprise de l'ancienne XR350. La chambre de combustion radiale à quatre soupapes (RFVC) permet l'utilisation de grandes soupapes, un meilleur débit et une méthode unique d'actionnement des soupapes. Grâce au positionnement du culbuteur, le culbuteur et la soupape fonctionnent sur des plans différents, et l'ensemble de la commande des soupapes nécessite moins d'entretien et sera plus durable. "Light is Right" était le slogan de vente, et le nouveau XR 400, selon Honda, est l'avenir des motos tout-terrain. Honda avait raison : ce poids plume refroidi par air était un modèle de fiabilité et se comportait suffisamment bien pour la plupart des pilotes fraîchement sortis de l'usine. Il a évolué et progressé tout au long de son cycle de production jusqu'en 2005, pour finalement être remplacé par un successeur refroidi par liquide, tout en conservant son ingénieux et efficace système de soupapes.
