Introducida en 1996, la culata de cuatro válvulas radiales con un solo árbol de levas en cabeza era la continuación de la anterior XR350. La cámara de combustión radial de cuatro válvulas (RFVC) permite el uso de válvulas grandes, un mejor flujo y un método único de accionamiento de las válvulas. Debido a la posición del subbalancín, el balancín y la válvula funcionan en planos diferentes, y todo el tren de válvulas requiere menos mantenimiento y será más duradero. 'Light is Right' era el eslogan de ventas, y la nueva XR 400, según Honda, es el futuro de las motos de cross. Esta moto ligera refrigerada por aire era un dechado de fiabilidad y se manejaba lo suficientemente bien para la mayoría de los pilotos recién salidos de la caja. Evolucionó y progresó a lo largo de su producción hasta 2005, siendo finalmente reemplazada por una sucesora refrigerada por líquido, pero conservando su ingenioso y eficaz sistema de válvulas.
